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Schauplatz der Handlung ist Venedig. Die Oper behandelt die letzten Tage des Dogen Francesco Foscari und dessen Absetzung am 23. Oktober 1457.
Der Rat der Zehn und die Mitglieder des Senats sind versammelt und verhandeln über den Fall des jungen Foscari. Auch Jacopo Loredano, ein Mitglied des Rates der Zehn, auf dessen Betreiben der junge Foscari verbannt worden war, ist anwesend, zusammen mit seinem Freund, dem Senator Barbarigo. Jacopo Foscari, der Sohn des Dogen, wird aus dem Staatsgefängnis vorgeführt. Trotz Verhör und Folter hat er den Mord nicht gestanden.Die Senatoren und der Rat der Zehn treten ab in den Ratssaal, um über das Urteil zu beraten.
Jacopos Frau Lucrezia, die ihren Mann für unschuldig hält, will sich vor dem Gericht für Jacopo einsetzen, nachdem dieser erneut zur Verbannung verurteilt wurde.
Die Senatoren bekräftigen das Urteil und verurteilen den jungen Foscari zur erneuten Verbannung nach Kreta.
Francesco Foscari ist verbittert und beklagt in einer Szene und Romanze sein Unglück und das seines Sohnes. Im Finale I, einem Duett zwischen Lukrezia und dem Dogen, bittet Lucrezia um die Hilfe ihres Schwiegervaters. Der alte Doge beklagt erneut seine Machtlosigkeit, ist aber voller Mitgefühl und von Lucrezias Mut beeindruckt.
Jacopo Foscari, von der Folter entkräftet, ahnt seinen baldigen Tod und wird von quälenden Träumen heimgesucht. Er erwacht in den Armen Lucrezias aus der Ohnmacht. Von ihr erfährt er das Urteil des Zehnerrates. Sein Vater Francesco nimmt Abschied von ihm. Sein Sohn wird ihn zwar noch einmal wiedersehen, aber dann in seiner Rolle als Doge. Loredano, ein Mitglied des Rates der Zehn und Feind der Foscari, betritt mit Wachen die Gefängniszelle und verkündigt dem jungen Foscari triumphierend das Urteil, wonach er abgeführt und ohne die Begleitung seiner Frau noch am selben Tag in die Verbannung nach Kreta reisen soll.
Im Finale II wird der Urteilspruch gegen Jacopo bestätigt. Jacopo soll sein Urteil selbst verlesen. Er beteuert seine Unschuld und wendet sich um Hilfe an seinen Vater. Lucrezia bringt ihre zwei Söhne herbei, um das Urteil zu mildern. Umsonst. Die Mehrheit der Senatoren gehört zu Loredanos Partei.
Auf dem Canale vor der alten Piazetta von San Marco findet eine festlich-fröhliche Regatta statt, unerwartet unterbrochen von zwei Trompetern, die die düstere Staatsgaleere ankündigen, die Jacopo Foscari holen soll. Er nimmt von Frau und Kindern Abschied. Loredano, der eine Maske trägt, unterbricht sie. In der anschließenden Ensembleszene spricht er von seinem Hass und von Rache. Der junge Foscari wird von Wachen abgeführt und besteigt die Galeere.
2. Bild. Privatgemächer des Dogen wie im 1. Akt. Der alte Foscari, der von der Unschuld Jacopos überzeugt ist, beklagt das Schicksal seines letzten verbliebenen Sohnes. Barbariga tritt auf und teilt ihm mit, dass ein gewisser Erizzo auf dem Totenbett den Mord bekannt hat, für den man den jungen Foscari verurteilt hat. Doch es ist zu spät: Lucrezia berichtet dem Dogen vom Tod ihres Mannes.
Im Finale III fordern die von Loredano angeführten Ratsmitglieder den alten Foscari auf, sein Amt als Doge aus Altersgründen niederzulegen. Foscari weigert sich zunächst, da er geloben musste, bis zu seinem Tod im Amt zu bleiben. Daraufhin will ihm Loredano die Amtsinsignien nehmen, aber der alte Doge wehrt ihn ab und übergibt die Dogenkrone einem anderen Senator. Ein weiterer Senator nimmt Foscari die Robe ab. Lucrezia steht Francesco Foscari bei und will ihn wegführen. In diesem Moment ertönt die große Glocke von San Marco, die bereits Foscaris Nachfolger Malipiero ankündigt. Loredano triumphiert. Der alte Foscari stirbt an gebrochenem Herzen. Loredano hat sein Rachewerk vollendet.
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